Фондовые коллекции музея, которые начали формироваться с 1994года, сегодня включают в себя произведения искусства по нескольким разделам. Это живопись, графика, декоративно-прикладное искусство и скульптура. Первыми произведениями, нашедшими свое место под крышей новорожденного музея, стали работы признанных мастеров кисти М. Полонкоева, З. Эсмурзиева, Р. Мальцагова, Г. Янакова и Н. Храмова. Они положили начало музейному собранию, которое насчитывает к сегодняшнему дню более двух тысяч единиц хранения. Одними из первых нашли свое место в коллекции Госмузея ИЗО Ингушетии также художественные произведения ряда российских художников второй половины 20 века, переданные Ингушетии Государственным музейно-выставочным центром «РОСИЗО».

Помимо произведений живописи, графики и скульптуры сегодня музей изобразительных искусств Ингушетии владеет прекрасными коллекциями археологии, нумизматики, а также изделий и предметов декоративно-прикладного искусства, этнографии и быта.

В настоящее время здесь широко представлено творчество известных ингушских художников А. Т. Хашагульгова, Д. О. Оздоева, Х. А. Акиева, М. М. Полонкоева, З. А. Эсмурзиева, Х-А. Имагожева, И. М. Аушева, Б. Х. Даурбекова, А. Х. Даурбековой, М. Я. Мартазанова, А. К. Дакиева и других.

В собраниях музея находятся работы целого ряда известных российских художников и мастеров декоративно-прикладного творчества — Д. А. Налбандяна, Н. Б. Никогосяна, Б. Мавлянова, Э. М. Белютина — одного из лидеров русского «неофициального искусства», организовавшего в 1962 году нашумевшую выставку авангардистов в Московском манеже, а также известных советских художников-графиков С. В. Миклашевича, Д. А. Надеждина, Л. И. Перевалова, С. В. Петрова, А. Н. Пискарева, Ю. Е. Ефремова, М. А. Асламазяна, Г. И. Свирина, Д. М. Утенкова, Ю. М. Атлантова, А. А. Харшака и многих других.

Музей располагает замечательными коллекциями национальных украшений, оружия и предметов этнографии и быта конца ХIX — начала XX. Настоящей жемчужиной собрания является уникальная коллекция археологических памятников аланской культуры, найденных на территории Ингушетии. В ее составе — женские украшения из золота и предметы быта раннего средневековья.

Высокопрофессиональный коллектив музея под руководством Любови Тумгоевой наряду с экспозиционно-выставочной деятельностью осуществляет огромный пласт научной, исследовательской и просветительной работы.